《驱逐舰指挥官》的故事背景为二次大战时期，《驱逐舰指挥官》玩家将指挥美国海军的驱逐舰，跟意大利、德国和日本的海军在太平洋和太西洋的海域上对垒，并透过完成各种任务来晋升至更高官阶，这次任务包括狙击德军的U-boats、对抗日本的神风特攻队、护航运送、支援海队登陆、沿岸炮轰等等。软件库提供驱逐舰指挥官下载。
游戏中不仅提供了一系列的单人任务而且还提供了一个非常容易使用的任务发生器。玩家可以通过选择包括：环境，时间，天气，敌我位置，不同的战争时期等为数众多的特征来制定任务。游戏还提供了两个战役模式，战场覆盖了整个大西洋和太平洋。总之，游戏丰富多彩的模式和极其写实主义的风格能使玩家按照自己的偏爱来选择不同难度的挑战。